Die erste Orgel der Stadtkirche befand sich schon vor 1400 wohl im nördlichen Seitenschiff über der Sakristei. Das heute zu sehende Instrument stammt jedoch von 1653. Der Celler Herzog Christian Ludwig spendete mit dieser Orgel eines der seinerzeit bedeutendsten Instrumente in Norddeutschland, erbaut von Hermann Kröger und Berend Hus, dem späteren Lehrmeister von Arp Schnitger. Den prachtvollen Orgelprospekt schnitzten Ahrend Schultze aus Hoya und Andreas Gröber aus Osterode. Nachdem die Stadtkirche im barocken Stil umgebaut war, investierte der Celler Herzog nochmals in das Instrument und dessen prachtvolle Ausgestaltung: 1687 erhielt die Orgel zu Hauptwerk, Rückpositiv und Pedalwerk noch ein Brustwerk hinzu. 1697 erfolgte die reiche Vergoldung und wohl auch die ungewöhnliche Bemalung der Orgelpfeifen.